Fue fundado desde Pastrana por Santa Teresa de Jesús en 1570. Estando en esta villa Santa Teresa de Jesús y San Juan de la Cruz acordaron fundar este colegio pensando en la formación de los carmelitas descalzos. La elección de la Universidad de Alcalá de Henares tuvo que ver con la importancia de la ciudad como uno de los más importantes centros universitarios teológicos de Europa.
Tras su llegada a Alcalá de Henares, compraron los frailes carmelitas unas casas junto a la puerta de Aguadores, cercanas a la antigua ermita de los Doctrinos, que fueron poco a poco ampliando. En 1580, pusieron la iglesia bajo la advocación de San Cirilo. Pronto abandonaron este lugar y compraron unos terrenos, fuera de la puerta Nueva (actual calle de Santo Tomás de Villanueva), para construir un nuevo convento, que se terminó en 1598.
La iglesia, de planta de cruz latina con brazos del crucero cortos y cúpula sobre pechinas, está atribuida al arquitecto y carmelita descalzo Fray Alberto de la Madre de Dios, considerado uno de los más grandes arquitectos del barroco madrileño.
Tuvo como primer rector a San Juan de la Cruz y en él ocurrieron hechos tan importantes como la celebración del Primer Capítulo General de la Orden en 1581. Poseyó una importante biblioteca e imprenta propia.
Tras la exclaustración, en la Desamortización del siglo XIX, fue cuartel y posteriormente penal de mujeres. Para adecuar el edificio a su nuevo uso, se demolió el convento, conservándose sólo la iglesia, que pasó a ser la capilla de la prisión. A partir de 1988, después de hacerse cargo del edificio la Universidad de Alcalá, la iglesia fue restaurada por el arquitecto Carlos Clemente San Román. En la actualidad, funciona como sala de teatro universitario y recibe el nombre de “La Galera”. Se ha conservado el retablo original, aunque sus cuadros, desaparecidos, han sido sustituidos por pinturas modernas, en las que se representan las ciencias universitarias.
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